Le "Musée de l'Ile d'Oléron » ex « Musée de l’Ile d’Oléron – Aliénor d'Aquitaine" a vu le jour en 1963. L'été 1960, une exposition d’Art et de Traditions Populaires fût présentée à Saint-Pierre d’Oléron dans le cadre du huitième centenaire des Rôles d’Oléron. Suite à cette exposition qui connue un vif succès, l'idée de créer un Musée sur l'île émergea.
L’Abbé Kieffer, prêtre de la paroisse de Saint-Pierre d'Oléron, ainsi que d'autres bénévoles ont commencé une campagne de recherche et de collecte d’objets auprès de la population locale. Les Oléronais se sont fortement mobilisés entraînant de nombreux dons et prêts d'objets de la vie insulaire.


Le "Musée de l'Ile d'Oléron – Aliénor d'Aquitaine" a ouvert ses portes en 1963 dans un ancien chai faisant partie de la cure, situé 31 rue Pierre Loti à Saint-Pierre d'Oléron. Les collections collectées ont été mises en scènes dans cet espace de 200 m2.
En 1967, l'intérêt scientifique et patrimonial de ses collections permet au "Musée de l'Ile d'Oléron – Aliénor d'Aquitaine" de devenir un Musée Contrôlé par le Ministère des Affaires Culturelles. Cette même année, l’Association des "Amis du Musée de l’Ile d’Oléron - Aliénor d’Aquitaine", propriétaire des collections acquises jusqu'en 2002, assure la gestion de cet espace muséographique. En 1999, l'inadéquation des bâtiments, la volonté de l'Association de faire évoluer le Musée et le souhait de la Municipalité de Saint-Pierre d'Oléron de promouvoir le patrimoine oléronais conduisent au choix d'un nouveau site pour redéployer les collections du Musée: les bâtiments de la place Gambetta sont préemptés.


En 2000, la Municipalité recrute du personnel scientifique. En février 2003, le Musée de l'Ile d'Oléron est labellisé « Musée de France » par le Ministère de la Culture et de la Communication. Le Musée de l’île d’Oléron est actuellement le seul musée labellisé du territoire.

S'enclenche le processus de recherches, d'analyses, d'études et de phasages du projet : récolement des collections (2000), étude de faisabilité (2002), programmation scientifique des collections (2003), choix du maître d'œuvre (2003), Avant projet définitif (2004), début du chantier (2005).
L'ancien Musée de l'Ile d'Oléron situé rue Pierre Loti a fermé ses portes aux publics en 2004 pour permettre les campagnes de restauration des collections.
Il rouvrit ses portes en avril 2006 dans son nouvel écrin place Gambetta et avec un nouveau gestionnaire : la Communauté de Communes de l’Ile d’Oléron.

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